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导读
植物与环境中不同的微生物群落形成了复杂的相互作用网络，植物与其微生物群落之间的复杂相互作用可以深刻影响生态系统的过程和功能。叶际是植物的地上部分，为多种微生物提供了独特的栖息地，反过来，叶际微生物群落也显著影响植物的生长发育。叶际作为一个开放的系统，会受到包括全球变化在内的环境扰动，从而影响植物与微生物群落之间的相互作用。在本篇综述中，我们旨在概述全球变化将如何影响叶际与其微生物群之间复杂的相互作用，并确定未来研究的一些优先领域。
论文ID
原名：Impacts of global change on phyllosphere microbiome
译名：全球变化对叶际微生物群落的影响
期刊：New Phytologist
IF：10.151
发表时间：2021.12.18
通讯作者：朱永官院士
通讯作者单位：中国科学院城市环境研究所城市环境与健康重点实验室
DOI号：https://doi.org/10.1111/nph.17928
综述目录
1 前言
2 叶际微生物群落的生态功能
3 叶际微生物群落的驱动因素和来源
4 叶际微生物群响应全球变化的热点和前沿趋势
5 农业施肥对叶际微生物群落的影响
6 全球变暖对叶际微生物群落的影响
7 降水和干旱对叶际微生物群落的影响
8 全球气候变化下叶际及其微生物群落的生态进化动力学
9 结论和观点
主要内容
1 前言
植物与其微生物群之间的相互作用对宿主性能和对环境扰动(如全球变化)的恢复能力至关重要。之前，植物微生物的研究主要集中在根际，包括植物根与细菌和真菌的共生关系以及土壤中病原菌的动态变化。在过去的十年里，随着分子和基因组技术的出现，植物微生物组的研究迅速扩展，从根际到叶际、内层和种子/果实。叶际代表植物的地上部分，在附生(生长在植物表面的生物)和内生(生活在植物内部的生物)生态位中都存在着多种微生物。考虑到叶的上下表面，地球上的叶际总面积估计超过109 km2，并含有多达1026个细菌细胞。地球及其生态系统正在经历迅速的全球变化，如气候变化(如变暖和干旱)和土地利用变化(如栖息地丧失和化肥)，这些变化对生态系统过程和功能以及植物、微生物和环境之间的各种相互作用均产生影响。系统了解全球变化如何影响叶际微生物群落可以为利用微生物群以可持续的方式促进生态系统恢复力和植物生产力提供重要的基础。在本篇综述中，我们旨在概述全球变化将如何影响叶际及其相关微生物群落之间的复杂相互作用，并确定未来研究的一些优先领域。
2 叶际微生物群落的生态功能
叶际定植的微生物在多种功能中发挥着关键作用(图1)，包括通过影响叶片功能和寿命、种子质量、顶端生长、开花和果实发育来实现植物的生产力和适应性，同时也在去除污染物方面发挥着关键作用。例如，一些栖息在叶际的植物生长促进细菌，如微杆菌(Microbacterium)、寡养单胞菌(Stenotrophomonas)和甲基杆菌(Methylobacterium)，可以通过产生自然生长调节剂(如吲哚乙酸)并固氮来改善宿主植物的生长和营养状况。叶际微生物群在减少植物甲醇(例如，甲基营养菌)和异戊二烯(例如，异戊二烯降解细菌Variovorax)向大气排放方面也发挥着重要作用。此外，叶际微生物群落在维持植物健康和抑制植物病原菌的过度生长方面发挥着重要作用。例如，叶际微生物群落可以保护拟南芥植物免受真菌病原体和可能对宿主健康造成有害影响的生态失调(微生物群落稳态的破坏)的影响。最近的研究表明，在花蜜中定植的细菌和酵母菌可以调节花蜜的化学成分，从而影响昆虫传粉者的访问/觅食。因此，叶际微生物群有助于昆虫传粉者的肠道微生物群，由此影响它们的健康和行为。尽管如此，也应该注意到，叶际微生物可能会给宿主植物带来负面影响。在叶际中，一个巨大而多样的微生物群落的存在可能会增加其与植物对营养和水分的竞争。叶际微生物群的一些成员可能会作为植物病原菌导致不同形式的植物病害。最近，Zhou等人报道，叶际微生物群参与了城市绿化中抗生素抗性基因的传播。另一份报告表明，在氮稀缺条件下，叶际微生物群落有助于入侵性植物黑藻(Hydrilla verticillata L.)的建立。越来越多的证据表明，全球变化对植物健康和生态系统功能产生普遍影响，利用叶际微生物群落提供的有益功能来增强植物生长和适应性以应对全球变化的挑战被认为是一种可行的可持续方法。
图1 叶际微生物群落的生态功能。
3 叶际微生物群落的驱动因素和来源
由于叶际是一个开放的系统，其相关的微生物群可能来自多个来源。1)复杂多变的环境条件(如温度、太阳辐射、湿度、土壤类型和农业活动)制约着叶际微生物群落的组装，2)植物种类与基因型，3)对特定叶结构或资源分泌物的适应性(如叶龄和表面粗糙度、初级和次级代谢物)，4)不同营养水平间的复杂相互作用，如微生物-微生物相互作用和植物-食草动物-微生物群相互作用。此外，全球变化引起的入侵植物可能通过改变土壤性质和微生物群落以及植物-土壤反馈来影响叶际微生物群落。叶际微生物群落组成与宿主植物的周围环境(如土壤、空气和周围植物)密切相关。例如，土壤微生物可以从新生根或创口进入根组织，构成根系微生物群，然后，其中一部分可以通过木质部和韧皮部系统转移到植物的地上部分(即叶际)。这可以部分解释植物组织和土壤之间微生物重叠的现象。此外，叶片气孔和创口的打开为内生菌和附生菌之间的转化和迁移提供了途径，并为来自气溶胶和昆虫的外部微生物定植植物提供了机会，这也表明植物与环境是相互关联的。然而，最近的一项研究通过一个可以控制外部微生物的定制微型世界分析了叶际微生物的来源，并表明来自土壤和空气的微生物来源是有限的。在另一项研究中，发现橡树种子将大部分微生物传递到根和叶际，这强调了植物种子是植物微生物群库。种子可以携带高度多样化和有益的细菌类群，以确保子代建立最佳的细菌共生关系。这些研究强调了植物微生物的遗传特性可能在形成叶际微生物群中起主导作用。
总之，叶际微生物的来源是复杂和动态的，受植物内在因素和环境条件的影响，同时也必须考虑生物和非生物的选择压力。因此，一种可能的机制是环境和遗传因素一起决定了微生物群落的组装。揭示全球变化如何影响微生物群落的组装、传播源以及植物与微生物群落之间的相互作用可以为今后微生物群落调控提供机制方面的认识。
4 叶际微生物群响应全球变化的热点和前沿趋势
通过检索Web of Science Core Collection数据库的引文数据，进行文献计量学分析，突出叶际微生物群响应全球变化的热点和前沿趋势。关键词共现网络分析表明，近年来的研究主要集中在全球变化情景下叶际微生物群落与植物生长和健康的关系上。这些关系还包括病原菌和植物抗病性之间的相互作用(图2a)。由于气候变化(特别是气候变暖和干旱)，叶际微生物群落面临着越来越大的压力。气候变化胁迫可能导致微生物群落的不稳定性，其中有益类群的减少削弱了植物对病原菌入侵和疾病发展的抵抗力。此外，叶际微生物群落还通过固氮、代谢植物代谢物和产生挥发性有机化合物(VOC)参与碳氮循环，但叶际微生物群落介导的碳氮循环对气候变化的响应尚不清楚。虽然该网络表明模式植物拟南芥(Arabidopsis thaliana)是最受欢迎的研究对象，但迫切需要一种新的更具农业相关性的植物模型来研究作物与微生物群的相互作用，从而开发用于可持续农业的有效微生物工具。进一步使用Burst词检测分析来显示关键词的时间顺序模式，探索近十年来响应全球变化的叶际微生物生态学研究的趋势和进展(图2b)。植物生长与抗逆性相关研究是2018年以来最具实力的研究领域，是当前广泛关注的研究热点。近年来，新兴技术的发展可能是机制相关研究增加的一个驱动因素，使得研究人员能够解开叶际微生物群落调控植物生长和耐受性的机制。
图2 基于Web of Science Core Collection数据库对2010年1月至2021年5月的叶际微生物群研究文献进行计量学分析。(a)关键词共现网络。节点表示唯一的关键字；节点大小与引用数成正比；节点颜色表示模块。(b)Burst词检测分析。长度表示突发状态持续时间；颜色饱和度表示引用突发强度。文献计量分析是通过检索基于主题搜索的引用数据进行的，使用N沉积或氮沉降、CO2或二氧化碳、降水或温度或气候变化)和(叶际*或叶)和(真菌*或细菌*或微生物*或古生菌*或病毒或原生生物*进行查询。筛选结果包括2010年1月至2021年5月的文献，并通过CiteSpace进一步分析，以突出叶际微生物群落响应全球变化的热点和前沿趋势。
5 农业施肥对叶际微生物群落的影响
现代农业生产严重依赖化肥的使用，如氮(N)、磷(P)和钾(K)肥料。到2050年，全球农业产量预计将增加70%，以养活不断增加的人口，且未来农业生产中化肥的使用很可能会大幅增加。然而，集约施肥会导致土壤退化，如酸化和环境污染等。目前，有关化肥对微生物群落影响的研究多集中在土壤和根际，而对叶际微生物群落对化肥响应的研究较少。总的来说，与土壤和根际相比，叶际中细菌、真菌和原生生物的多样性较低，而这些与叶际相关的微生物的α和β多样性往往表现出更强的对施肥的抗性。其中一个原因可能是由于叶际的开放性，在动态异质性环境下，叶际伴生微生物受到多种因素的影响，这可能削弱了施肥对叶际微生物变化的影响。此外，最近一项关于玉米、小麦和大麦土壤-植物连续体的研究表明，宿主选择在形成叶际组装和网络复杂性方面发挥了比施肥措施更重要的作用。然而，施肥过程会影响叶际内某些特定的微生物类群。例如，过量施用化学N肥增加了叶片内层潜在病原真菌的相对丰度。同样，对高粱的一项研究表明，长期施肥制度对叶际原生动物群落的多样性和组成没有显著影响，但对某些原生动物消费群体如变形虫有显著影响。此外，其他宏观和微观营养物质也在叶际微生物群落组装中发挥作用。例如，一些养分的施用增加了土壤微生物多样性，但降低了赣南脐橙叶际中病原菌Ca. Liberibacter. Asiaticus的相对丰度。虽然这些研究提供了有价值的信息，但对施肥下叶际微生物群落的组装和活动机制的基本认识仍处于起步阶段。
除施肥外，农业生态系统中的微生物群落通常受农艺管理制度(如有机管理和常规管理)的影响。据报道，与传统管理相比，有机耕作增加了小麦叶际的真菌多样性。最近的一项研究还表明，农业管理(即有机、转型和传统)强烈地影响了甘蔗叶际微生物群落的组成、功能和共生网络。有机耕作具有复杂的微生物网络，丰富了一些植物促生菌，如慢生根瘤菌(Bradyrhizobium)和芽孢杆菌(Bacillus)，而传统耕作则降低了叶际微生物群落中参与细胞运动和能量代谢的功能基因的丰度。有证据表明，农业管理是驱动叶际微生物群落组装的重要因素。揭示不同农业管理方式下叶际与微生物群落的相互作用及其分子机制，可为利用叶际微生物群落促进植物生产力和可持续农业提供新的科学知识。
6 全球变暖对叶际微生物群落的影响
由温室效应引起的全球变暖预计将对元素循环和陆地生态系统的功能(如植被动态)产生重大影响，这将极大地影响叶际微生物群落(图3)。根据政府间气候变化专门委员会(IPCC2013)的数据，预计未来几十年全球平均地表温度将上升2-3℃，这将导致全球干旱频率和持续时间的增加。
近几十年来，气候变暖效应的实验研究主要集中在土壤微生物群落上，而气候变暖对叶际微生物群丰度和组成的潜在影响大多被忽视，近年来才引起人们的关注。例如，Aydogan等人基于对草地(以Arrhenatherum elatius和Galium album为主)的长期田间增温实验，将地表温度升高2℃，结果发现变暖不会影响叶片相关细菌细胞的总定植和浓度，但会改变细菌群落的多样性和系统发育组成。更重要的是，气候变暖导致草地生态系统有益细菌(如鞘氨醇单胞菌属Sphingomonas spp.和根瘤菌属Rhizobium spp.)减少，潜在致病菌(如肠杆菌科Enterobacteriaceae、假单胞菌属Pseudomonas和不动杆菌属Acinetobacter)增加，这可能表明气候变暖增加了致病菌在草地生态系统中的潜在传播。气候变暖除影响叶际细菌群落外，还降低了夏栎(Quercus robur)和北方森林乔木真菌群落的丰富度和均匀度，并改变了真菌群落的整体组成。与潜在的细菌病原体(如不动杆菌)相比，气候变暖对假定的真菌病原体产生了负面影响。这些出色的研究为气候变暖对叶际微生物群落剖面的影响提供了有价值的信息。然而，在解释每项研究的结果时必须谨慎，因为只考虑了有限的植物物种和基因型。不同基因型的叶片性状、营养成分和初级/次级代谢产物的差异可能导致微生物定植的差异，这可能掩盖了气候变暖的影响。例如，有研究表明，长期增温对3种多年生草本植物(Achnatherum lettermanii、Festuca thurberi和Poa pratensis)的叶际真菌群落组成没有显著影响。因此，尽管在这方面已经开展了一些优秀的研究工作，但目前还不清楚植物叶际微生物群落对气候变暖的响应是否在不同物种和基因型之间是一致的。此外，目前对叶际微生物群落的研究主要集中在细菌和真菌群落，而对其他微生物如古生菌和原生生物的研究较少。所有这些研究结果都强调了提高我们对气候变暖的叶际微生物群落认识的必要性。
图3 叶际微生物群落的影响因素。叶际由植物的地上部分组成，在植物的附生和内生生态位中都有不同的微生物。这些微生物群通过亲本遗传的垂直传播和通过周围环境(如土壤和空气)的水平传播获得。一方面，气候变暖、干旱和降水等全球变化可能影响叶片功能性状和叶际微生物群落特征，后者介导了叶片吸收水分(FWU)相关气孔的水力激活。另一方面，化学施肥还可以通过改变根际群落和叶片形态来影响叶际微生物群落。
7 降水和干旱对叶际微生物群落的影响
全球气候变化下，降水开始呈现长期下降趋势，导致全球干旱频率和持续时间增加。与此同时，洪涝、干旱等极端天气事件的记录更加尖锐和频繁。预计这种全球规模的变化将对全球农业生产产生重大影响，因为它可以通过改变湿度和水的可用性来影响植物生长和植物病害的发生。最近的一项大规模调查表明，降水是真菌群落和植物病原真菌丰度的最重要预测因子，根据他们的预测，植物病原真菌的丰度到2050年可能增加会100倍，特别是在沿海地区。水分状况、土壤肥力和丛枝菌根真菌之间的相互作用也可以影响叶际微生物群落，例如，水分状况和菌根破坏均可降低番茄(Solanum lycopersicum)叶际细菌丰富度和细菌群落组成的均匀度。此外，高湿度可使非致病性菌丁香假单胞菌(Pseudomonas syringae)转变为强致病性病原菌，并通过影响叶绿体内的水分状态诱导菌体共生菌群的动态平衡失调。此外，干旱胁迫不仅影响叶际微生物的组成，而且还影响群落的组装过程。最近一项对高粱的系统大量抽样研究表明，在干旱胁迫下，在宿主发育的早期阶段，叶际菌群的组装是由随机过程(如漂移或随机扩散)决定的。对于降水，近年来对湿地植物宽叶香蒲(Typha latifolia)的研究表明，降雨事件对叶际细菌群落丰富度和均匀度没有显著影响。相比之下，气候和叶相关变量有效地塑造了叶际微生物多样性和组成的季节动态。在气候变化的背景下，提高我们对植物物种及其微生物群落如何应对干旱事件的认识是植物科学中最相关的课题之一。叶片吸收水分(FWU)已被鉴定为各种生物群落中树木和其他植物普遍采用的机制，可用于预测植物物种对干旱的敏感性。除形态解剖特征和叶龄外，叶片润湿性还取决于叶际微生物(附生菌和内生菌)的覆盖程度，从而影响其疏水性。例如，附生细菌产生的生物表面活性剂可能会增加表皮的渗透性，使水通过表皮扩散，这表明它们对FWU有潜在的作用。此外，叶际微生物群落还能介导气孔的水力激活，这与FWU的途径有关。例如，真菌可以增加气孔导度，而细菌可以调节气孔的关闭和打开。气孔是植物病原菌进入植物体内的大门，叶际微生物群落对气孔的调节也是植物防御的一种机制。这些研究结果表明，叶际微生物群落在提高植物抗旱性方面具有很大的潜力。
8 全球气候变化下叶际及其微生物群落的生态进化动力学
植物-微生物共生系统的生态进化动力学越来越受到人们的关注。不幸的是，这一领域的研究进展甚微。在目前的研究中，植物进化史和当代进化对植物、土壤和根际微生物响应气候变化的影响备受关注。
作为过去进化史的产物，植物物种间的系统发育关系能够与气候变化相互作用，从而改变植物微生物群落。结果表明，在非干旱条件下，禾谷植物根际微生物群落组成受系统发育的影响。宿主进化史对微生物群落的影响在植物中已广泛观察到，特别是在具有农业意义的植物中。然而，干旱增加了放线菌(Actinobacteria)的丰度，削弱了宿主进化史对微生物群落结构的重要性。此外，在当代时间尺度上，无论是微生物群落还是植物的进化，都可以介导植物-微生物群落对气候变化的响应。微生物通常具有较大的种群规模和较高的遗传变异，这将转化为强大的进化动力，从而影响生态过程。例如，Batstone等人使用合成群落方法表明，结瘤形成细菌Ensifer meliloti发生了快速进化，并促进了该细菌与植物宿主蒺藜苜蓿(Medicago truncatula)之间的互利共生。与微生物不同，植物进化存在更多障碍。然而，近年来出现的证据表明，植物有可能快速进化。terHorst等人的一项实验发现，经过三代干旱处理后，油菜种群发生了适应性变化。在湿润环境下移植到普通园林中，适应干旱和不适应干旱的油菜种群表现出不同的土壤微生物群塑造能力。
我们认识到，现有的研究大多集中在植物与土壤/根际微生物群落之间的生态进化动力学，而不是包括叶际在内的其他植物区室的微生物群落。此外，植物特有的一些进化过程(如种内和跨种杂交和多倍体植物的出现)也很少被关注，这些过程可以将新的遗传变异引入野生植物群体。近年来生态进化动力学研究的进展为植物进化在生态过程中的作用研究提供了新的模型系统。例如，人们对使用浮萍科(Lemnaceae)水生漂浮植物(俗称浮萍)来研究植物对环境变化的生态和进化反应越来越感兴趣。浮萍具有较高的种内基因型和表型多样性，可以在同一时间尺度上观察植物-微生物相互作用过程中物种组成(生态动态)和基因型组成(进化动态)的变化。这些模型系统的高易处理性可以扩展观察研究的范围，为植物-微生物系统进化的重要性提供更多的机制理解。
结论和观点
叶际微生物群在提高植物通过环境过滤器的能力方面起着至关重要的作用。然而，目前我们预测，在不断变化的环境下，叶际微生物群的变化影响生态系统功能的能力有限。一些基本问题仍未解决：(1)植物宿主内和宿主间支持宿主-微生物相互作用的机制是什么？(2)叶际中控制或调节植物性能(如营养吸收、植物病害抑制或生长)的主要微生物类群是什么?(3)叶际微生物群落与其他植物微生物群落的相互作用？(4)在一个不断变化的世界中，我们如何控制叶际微生物群来提高植物的健康和性能？(5)宿主和叶际微生物群落将如何进化以应对全球变化，以及这种生态进化对生态系统功能的影响还有待探讨。因此，我们认为，需要跨学科研究来从根本上理解全球变化对叶际微生物群落和相关生态系统功能的影响。为了更好地理解“共生功能体”(生活在其内部或周围的植物及其微生物群落的集合)对全球变化的响应机制，我们需要将研究重点从群落生态学水平转移到生态系统生态学水平。在全球气候变化条件下，需要系统地研究植物叶际微生物群与宿主适应性之间复杂的相互作用，以及这些微生物在植物营养吸收、生长和生存方面的生态功能。
引文：Yong-Guan Zhu, Chao Xiong, Zhong Wei, Qing-Lin Chen, Bin Ma, Shu-Yi-Dan Zhou, et al. 2021. Impacts of global change on the phyllosphere microbiome. New Phytologist n/a: https://doi.org/https://doi.org/10.1111/nph.17928
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